REVISTA BIO CIENCIAS

PALABRAS CLAVE

KEY WORDS

Modelo LOICZ, surgencia costera, corriente de California

LOICZ model, coastal upwelling, California current.

RESUMEN

ABSTRACT

Los flujos de nutrientes y el metabolismo neto de la laguna costera Bahía Magdalena, fueron evaluados mediante la aplicación del modelo biogeoquímico LOICZ. Los datos hidrológicos provienen de muestreos realizados en el interior de la laguna y de un sitio fijo en la zona oceánica adyacente. Para el análisis temporal de la series se consideraron dos periodos: surgencias intensas (febrero a julio) y surgencias débiles (agosto a enero). La temperatura, nitrito + nitrato, amonio y fosfato en el interior de la laguna presentaron diferencias significativas (p<0.05) entre ambos periodos, excepto la salinidad (p=0.408) que fue más homogénea, debido a los procesos de mezcla. Durante el periodo de surgencias intensas los nutrientes se incrementaron dentro y fuera de la laguna, debido a la influencia de Agua de Transición y Agua Subartica transportada por la Corriente de California en ésta época del año. En cambio durante el periodo de surgencias débiles, de agosto a enero, predominó en la zona el Agua de Transición y Agua Subtropical Superficial. Bahía Magdalena presentó procesos dominantes de desnitrificación durante todo el año como otras lagunas costeras de zonas semi-áridas y un metabolismo neto autótrofo durante el periodo de surgencias intensas y heterótrofo en surgencias débiles. El entendimiento de los flujos de nutrientes y el metabolismo neto a través de modelos biogeoquímicos sencillos, puede proveer de herramientas para el mejor manejo de la zona costera.

Fluxes of nutrients and net metabolism were estimated in coastal lagoon Magdalena Bay using LOICZ biogeochemical model. In situ data were obtained from 14 sites in the lagoon and also from a fixed site in the adjacent ocean area. Intense upwelling (February to July) and faint upwelling (August to January) were analyzed from monthly time series. The Temperature, nitrite + nitrate, ammonium and phosphate within the lagoon showed significant differences (p<0.05) between the two periods. Salinity (p=0.408) was more homogeneous (no significantly different) due to mixing processes. During the intense upwelling period, nutrients increased in and out of the lagoon due to the influence of Transitional Water and Subartic Water transported by the California Current. However, during the faint upwelling, from August to January, the Transition Water and Subtropical Surface Water were predominant. Magdalena Bay showed denitrification processes of throughout the year as it occurred in other semi-arid coastal lagoons. It also showed a net autotrophic metabolism during intense upwelling and heterotrophic metabolism during faint upwelling. Understanding nutrient flows and net metabolism through simple biogeochemical models can provide tools for better management of the coastal zone.

Introducción

Introduction

Como resultado de la reunión “LOICZ WORKSHOP ON MEXICAN COASTAL LAGOONS” organizada por investigadores del proyecto Land Ocean Interactions in the Coastal Zone (LOICZ) en 1997, se elaboraron balances de Nitrógeno y Fósforo en ocho cuerpos de agua costeros del país, de acuerdo al LOICZ Biogeochemical Modelling Guidelines (Gordon et al., 1996). Este modelo permite cuantificar de manera simplificada la capacidad de los ecosistemas costeros para transformar, acumular o exportar materia disuelta y proporciona información sobre: el balance de agua y sal, los flujos de nutrientes y la estequiometría para llegar a estimar el metabolismo neto del ecosistema (MNE) (Smith y Atkinson, 1994; Kemp et al., 1997). El MNE es positivo (autótrofo) cuando la producción excede la respiración y negativo (heterótrofo) cuando la respiración excede la producción (Odum, 1969); el balance entre carbono orgánico y la carga de nutrientes es crítico para determinar el balance entre autotrofia y heterotrofia (Caffrey, 2003). Los balances aplicados con los supuestos del modelo biogeoquímico LOICZ, en lagunas costeras hipersalinas, han mostrado su utilidad en la respuesta del ecosistema a cargas antropogénicas de nutrientes, así como en la gestión ambiental para prevenir los efectos de eutrofización (Botello-Ruvalcaba and Valdez-Holguin, 1997; Souza et al., 2003; Camacho-Ibar et al., 2003; Arreola-Lizárraga et al., 2004; Valenzuela-Siu et al., 2007). Los sistemas lagunares hasta ahora estudiados en el noroeste de México, no han abordado la costa occidental de Baja California Sur, área caracterizada por su elevada productividad biológica y pesquera como resultado de los procesos de aportes de nutrientes por procesos de surgencias costeras y que acoplados con las corrientes de marea son un mecanismo primordial de fertilización en las lagunas costeras (Zaitsev et al., 2003). Estos eventos transitorios, con duración de días a semanas, ocurren durante todo el año en esta zona, y aunque tienen su mayor aporte de nutrientes en el periodo de febrero a julio y menor de agosto a enero (Cervantes-Duarte et al., 2013), éstos no han sido cuantificados, ni su efecto en el metabolismo neto de la laguna. Por lo que el objetivo del presente estudio es estimar los flujos de nutrientes y el metabolismo neto en Bahía Magdalena, en los periodos de surgencias intensas y débiles, mediante la aplicación del modelo biogeoquímico LOICZ.

As a result from the meeting “LOICZ WORKSHOP ON MEXICAN COASTAL LAGOONS” organized by researchers from the project Land Ocean Interactions in the Coastal Zone (LOICZ) in 1997, Nitrogen and Phosphorous balances in eight coastal bodies of water from the country were performed, in accordance to LOICZ Biogeochemical Modelling Guidelines (Gordon et al., 1996). This model allows to easily quantify the capacity of coastal ecosystems to transform, accumulate or export dissolved matter, and it provides information on: the balance of salt and water, the fluxes of nutrients, and the stoichiometry to estimate the net metabolism of the ecosystem (MNE) (Smith & Atkinson, 1994; Kemp et al., 1997). The MNE is positive (autotrophic) when the production exceeds the respiration and negative (heterotrophic) when the respiration exceeds the production (Odum, 1969); balance between organic carbon and the load of nutrients is critical to determine the balance between autotrophy and heterotrophy (Caffrey, 2003). Applied balances with the cases of the biogeochemical model LOICZ in coastal hypersaline lagoons have shown their usability in response of the ecosystem to anthropogenic loads of nutrients, and in the environmental management to prevent effects of eutrophication (Botello-Ruvalcaba and Valdez-Holguin, 1997; Souza et al., 2003; Camacho-Ibar et al., 2003; Arreola-Lizárraga et al., 2004; Valenzuela-Siu et al., 2007). Lagoon systems studied so far in Northeast Mexico have not addressed the occidental coast of Baja California Sur, characterized by its elevated biological and fishing productivity as a result of the processed of nutrient contribution by coastal upwelling processes and which joint with the tidal currents represent an important mechanism of fertilization in coastal lagoons (Zaitsev et al., 2003). These transitory events, which last from days to weeks, occur during all year in this zone, and even their higher nutrient intake in the period of February to July, and lower from August to January (Cervantes-Duarte et al., 2013), they have not been quantified, neither their effect in the net metabolism of the lagoon. Hence, the objective of this study is to estimate the fluxes of nutrients and net metabolism in Bahia Magdalena, in intense and faint upwelling periods, through the application of the biogeochemical model LOICZ.

Materiales y Métodos

Material and Methods

Bahía Magdalena (BM) está localizada en el suroeste de la península de Baja California, México (24°30’-24°48’N y 111°51’-112°09’W), tiene una longitud aproximada de 40 km y una anchura de 20 km y forma parte de un extenso sistema lagunar (Funes-Rodríguez et al., 2007). La laguna tiene un área de aproximadamente 565 km² con un volumen total de agua (marea baja-alta) de 6.8 a 8.1 Km³. Las mareas son mixtas semidiurnas la mayor parte del año y su rango varía de 0.7 a 2.3 m (micromareal). La zona interna es más somera (<10 m) y ocupa aproximadamente la mitad de la superficie de la laguna, mientras que la zona más profunda se comunica con el océano a través de una boca de 5.6 km de ancho y 38 m de profundidad (Figura 1). La circulación hacia el interior del sistema está modulada principalmente por el forzamiento de la marea, produciendo un giro ciclónico en la parte central y profunda y un giro anticiclónico en la porción sureste de la bahía (Sánchez-Montante et al., 2007; Sánchez et al., 2010). Las velocidades de las corrientes de marea en la boca principal durante la fase de marea viva (hasta 0.6 m s^-1 en flujo/reflujo) fueron 2.5 veces mayores que las corrientes de marea muerta en los máximos de flujo/reflujo (Saldivar, 2007).

La laguna está influenciada por un clima semi-árido, con una tasa anual promedio de evaporación (~1800 mm) superior a la precipitación (~100 mm) (http://peac-bc.cicese.mx/datosclim/dcbc.php#). De acuerdo con la clasificación de masas de agua frente a la costa occidental de Baja California (Durazo y Baumgartner, 2002), el agua que predomina en la laguna es el Agua Transicional (TrW), con Agua Subártica (SAW) transportada por la Corriente de California y en menor medida con Agua Ecuatorial Subsuperficial (ESsW) en el periodo Febrero-Julio, y con Agua Subtropical Superficial (StSW) en la temporada Agosto-Enero (Cervantes-Duarte et al., 2013).

Los datos del presente estudio provienen de dos series de tiempo realizadas con las mismas metodologías de muestreo y análisis, una en el interior de la laguna en el periodo de 2005 a 2011 y otra en un sitio fuera de la boca principal de 2008 a 2011 (Figura 1). En cada sitio de muestreo se obtuvieron perfiles verticales de temperatura y salinidad con un CTD Sea-Bird 19Plus y se recolectaron muestras de agua de superficie mediante botellas Niskin, General Oceanic de 5 L, para determinar las concentraciones de nitrato, fosfato y clorofila-a. Para cada muestra se filtraron hasta 2 L de agua en un sistema Millipore con filtros de fibra de vidrio Whatman GF/F de 25 mm de diámetro. La extracción de clorofila se realizó sin destruir el filtro de acuerdo con Venrick y Hayward (1984) y la concentración de clorofila-a se estimó empleando las ecuaciones según el método descrito por Jeffrey y Humphrey (1975), mediante un espectrofotómetro Spectronic ® Genesys-2™. Una parte del filtrado se utilizó para determinar la concentración de amonio, el cual se analizó dentro de las 6 h posteriores a la colecta y otra parte se almacenó hasta por un periodo de 15 días en un congelador a -50°C para posteriormente analizar nitrato, nitrito y fosfato como ortofosfato. La determinación de nutrientes se realizó mediante técnicas espectrofotométricas estándares (Strickland y Parsons, 1972) usando un equipo Spectronic ® Genesys-2™.

Para determinar si había diferencias en las variables de temperatura, salinidad y los nutrientes entre las condiciones de surgencia intensa y débil, se aplicó un análisis de varianza no paramétrico (ANOVA) con una significancia de p<0.05 y los resultados se presentaron mediante gráficos de cajas y bigotes. El paquete estadístico utilizado fue SIGMAPLOT 11.0. Los flujos de nutrientes y el metabolismo neto del ecosistema se estimaron mediante el modelo biogeoquímico LOICZ, descrito en Gordon et al., (1996).

Bahia Magdalena (BM) is located Southeast of the Baja California Peninsula Mexico (24°30’-24°48’N and 111°51’-112°09’W), with an approximate length of 40 km and width of 20 km, and it is part of an extensive lagoon system (Funes-Rodriguez et al., 2007). The lagoon has an approximate area of 565 km², with a total water volume (high-low tide) of 6.8 to 8.1 km³. Tides are semidiurnal mixed most part of the year and their range varies from 0.7 to 2.3 m (microtidal). Internal zone is more shallow (<10 m) and occupies approximately half of the lagoon surface, while the deeper zone communicates with the ocean through a mouth of 5.6 km width, and 38 m depth (Figure 1). Circulation towards the interior of the system is modulated mainly by the tidal forcing, provoking a cyclonic turn in the central and deep parts, and an anticyclonic turn in the Southeast portion of the bay (Sánchez-Montante et al., 2007; Sánchez et al., 2010). Velocities of the tidal currents in the main mouth during the spring tide (up to 0.6 m s^-1 in flux/reflux) were 2.5 times higher than the neap tide in the top flux/reflux (Saldivar, 2007).

The lagoon is influenced by a semi-arid climate, with an average annual rate of evaporation (~1800 mm) superior to precipitation (~100 mm) (http://peac-bc.cicese.mx/datosclim/dcbc.php#). In accordance to the classification of water masses in front of the west coast of Baja California (Durazo and Baumgartner, 2002), water that predominates the lagoon is Transitional Water (TrW), with Subartic Water (SAW) transported by the California Current, and in less amount with Equatorial Sub-superficial Water (ESsW) in February-July, and with Subtropical Superficial Water (StSW) in August-January (Cervantes-Duarte et al., 2013).

Data were obtained from two series of time performed with the same sampling and analysis methodologies, one in the interior of the lagoon from 2005 to 2011, and the other in a site outside the main mouth from 2008 to 2011 (Figure 1). Vertical profiles of temperature and salinity were obtained using a CTD Sea-Bird 19Plus in each sampling site, and water samples from the surface were collected with Nisking, General Oceanic bottles of 5 L, to determine the concentrations of nitrate, phosphate and chlorophyll-a. Up to 2 L of water were filtered for each sample, in a Millipore system with fiberglass Whatman GF/F of 25 mm diameter. Chlorophyll extraction was made without destroying the filter, in accordance to Venrick and Hayward (1984), and chlorophyll-a concentration was estimated by using the equations according to the method by Jeffrey and Humphrey (1975), using a spectrophotometer Spectronic® Genesys-2^TM. One part of the filtration was used to determine the ammonium concentration, which was analyzed within standard spectrophotometric techniques (Strickland & Parsons, 1972) using a Spectronic® Genesys-2^TM.

A non-parametric variance analysis (ANOVA) with a significance of p<0.05 was applied to determine existing differences in temperature, salinity and nutrient variables between the conditions of intense and faint upwellings, results were presented through a box-and-whiskers plot. The statistical package used was SIGMAPLOT 11.0. Nutrients fluxes and net metabolism of the ecosystem were estimated using a biogeochemical model LOICZ, described by Gordon et al., (1996).

Descripción del modelo

Description of the model

El modelo se construye en tres etapas que consisten en: (1) balance de agua, (2) balance de sal y (3) balance de materiales no conservativos. Las ecuaciones generales que se utilizan para calcular estos balances son:

dV/dt = V_Q + V_P + V_G + V_O – V_E + V_R                       (Ec. 1)
d(VS)/dt = V_PS_P – V_ES_E +V_RS_R + V_X(S_OCN – S_SIS)   (Ec. 2)
d(VY)/dt = V_RY_R + V_X(Y_OCN – Y_SIS) + ΔY                 (Ec. 3)

Donde:
V_Q son aguas residuales agrícolas (se asumió cero), V_P son lluvias, V_G es el aporte del manto freático (se asumió cero), V_O son otros aportes (se asumió cero), V_E es evaporación y VR es el flujo residual, que contiene el volumen en el sistema.

S_OCN y S_SIS son las salinidades del océano y sistema (Bahía Magdalena), respectivamente. S_P, S_E y S_R es el promedio de salinidad que se debe a la precipitación (se asumió cero), evaporación y flujo residual entre dos fronteras, ejemplo: el océano y el sistema.

ΔY es el flujo del material no conservativo (fósforo y nitrógeno). Y_R es el valor promedio del material no conservativo entre dos fronteras. Y_OCN, Y_SIS son los valores promedio del material no conservativo del océano y sistema, respectivamente.

The model is built in three stages consisting in: (1) water balance, (2) salt balance and (3) non-conservative materials balance. General equations used to calculate these balances are:

dV/dt = V_Q + V_P + V_G + V_O – V_E + V_R                       (Ec. 1)
d(VS)/dt = V_PS_P – V_ES_E +V_RS_R + V_X(S_OCN – S_SIS)   (Ec. 2)
d(VY)/dt = V_RY_R + V_X(Y_OCN – Y_SIS) + ΔY                 (Ec. 3)

Where:
V_Q represent residual agricultural waters (zero assumed), V_P are rains, V_G is the intake of the water table (zero assumed), V_O are other intakes (zero assumed), V_E is the evaporation and VR is the residual flow, which contain the volume in the system.

S_OCN and S_SIS are the ocean and system salinities (Bahia Magdalena), respectively. S_P, S_E and S_R is the salinity average that is due to precipitation (zero assumed), evaporation and residual flow between two borders, for example: the ocean and the system.

ΔY is the flow of non-conservative material (phosphorous and nitrogen). Y_R is the average value of non-conservative material between two borders. Y_OCN, Y_SIS are average non-conservative material values of the ocean and the system, respectively.

Balance de agua

Water balance

La ecuación 1 describe la conservación del volumen de agua. En el caso de la laguna Bahía Magdalena el balance entre los flujos de entrada y salida de agua dulce del sistema debe ser igual al volumen almacenado dentro del sistema.

VR = -VP + VE

Equation 1 describes the conservation of water volume. In the case of the lagoon Bahia Magdalena, balance between input and output fresh water fluxes from the system must be equal to the storage volume within the system.

VR= -VP + VE

Balance de sal

Salt balance

La ecuación 2 describe la sal que es adicionada o removida del sistema por circulación del agua. Los procesos de circulación que mueven la sal incluyen no solamente V_R, sino también el intercambio del agua de la boca de la laguna (ejemplo, mezcla) con el flujo neto del agua. La mezcla (V_X) libera agua al océano y remueve agua de la laguna. El balance de sal se calculó suponiendo un estado estacionario:
V_X = V_RS_R / (S_SIS – S_OCN)

SR es la salinidad asociada al flujo residual y representa el promedio entre la salinidad de la laguna (S_SIS) y la salinidad del mar adyacente (S_OCN). Los balances de agua y sal describen, en conjunto, los procesos advectivos y de mezcla entre la laguna y el mar adyacente.

Equation 2 describes salt that is added or removed from the system by circulation of water. Circulation processes that move the salt not only include V_R, but also water exchange from the mouth of the lagoon (for example, mixing) with the net flux of water. The mixing (V_X) releases water to the ocean and removes water of the lagoon. Salt balance was calculated assuming a stationary state:

V_X = V_RS_R / (S_SIS – S_OCN)

SR represents the salinity associated to residual flux and represents the average between the salinity of the lagoon (S_SIS) and salinitiy of the adjacent sea (S_OCN). Water and salt balances describe, altogether, advectic and mixing processes between the lagoon and the adjacent sea.

Balance de nutrientes

Nutrients balance

La ecuación 3 describe el balance de masa de cualquier material no conservativo Y. Nitrógeno inorgánico disuelto (NID) y fósforo inorgánico disuelto (FID) que se intercambiarán entre el mar adyacente y la laguna costera con base en los criterios establecidos en el balance de agua y sal. Las ecuaciones generales para el cálculo de los flujos de nutrientes se ejemplifican con el flujo del fósforo ΔFID:

ΔFID = - V_R FID_R - V_X (FID_OCN – FID_SIS)

Donde: FID_OCN y FID_SIS representan las concentraciones molares del fósforo inorgánico disuelto en el mar adyacente y en Bahía Magdalena, FID_R es la concentración asociada al flujo residual (promedio entre FID_SIS y FID_OCN). La misma ecuación se utilizó para el cálculo de ΔNID.

Equation 3 describes mass balance of any non-conservative material Y. Inorganic dissolved nitrogen (NID) and inorganic dissolved phosphorous (FID) that will exchange between the adjacent sea and the coastal lagoon based in the established criteria of water and salt balance. General equations for the calculation of nutrients flux are exemplified with the phosphorous flux ΔFID:

ΔFID = - V_R FID_R - V_X (FID_OCN – FID_SIS)

Where: FID_OCN and FID_SIS represent the molar concentrations of inorganic dissolved phosphorous in the adjacent sea and in Bahia Magdalena, FID_R is the concentration associated to the residual flux (average between FID_SIS and FID_OCN). Same equation was used to calculate ΔNID.

Estimaciones de MNE y (Nfij – Desnit)

Estimations of MNE and (Nfij – Desnit)

El metabolismo neto del ecosistema (MNE), que representa la diferencia entre la producción de carbono (p) y la respiración (r) fue estimado con la siguiente ecuación:

(p-r) = -ΔFID x (C:P)_part

Donde: (C:P)_part es la razón carbono a fósforo en la materia orgánica particulada que está siendo reciclada en la laguna costera. En la estimación se supone una proporción molar de C:P (106:1) (Redfield, 1934).

El balance entre fijación de nitrógeno y desnitrificación fue estimado con la ecuación:

(Nfij – Desnit) = ΔNID_obs – ΔFID x (N:P)_part

Donde: ΔNID_obs es el flujo no conservativo de NID estimado y la expresión ΔFID x (N:P)_part es el flujo no conservativo de NID esperado. (N:P)_part es la razón nitrógeno a fósforo y representa la cantidad de fósforo atribuida a la descomposición de la materia orgánica, suponiendo una proporción molar (16:1) (Redfield, 1934).

Se ha establecido que la diferencia entre el ΔNID observado y el ΔNID esperado es equivalente a la diferencia entre la fijación de nitrógeno y la desnitrificación. Las estimaciones del balance de agua, balance salino, flujos de nutrientes, metabolismo neto y (Nfij-Desnit), se realizaron tanto para periodos de surgencias intensas (febrero-julio) como para surgencias débiles (agosto-enero).

Net metabolism of the ecosystem (MNE), which represents the difference between carbon production (p) and respiration (r), was estimated with the following equation:

(p-r) = -ΔFID x (C:P)_part

Where: (C:P)_part is the carbon ratio to phosphorous in particulate organic matter that is being recycled in the coastal lagoon. A molar proportion of C:P (106:1) was assumed (Redfield, 1934).

Balance between fixation of nitrogen and denitrification was estimated with the equation:

(Nfij – Desnit) = ΔNID_obs – ΔFID x (N:P)_part

donde: ΔNID_obs is the non-conservative flux of estimated NID and the expression ΔFID x (N:P)_part represents the non-conservative expected NID. (N:P)_part is the nitrogen ratio to phosphorus, and it represents the amount of phosphorous attributed to the decomposition of organic matter, supposing a molar proportion (16:1) (Redfield, 1934).

It has been established that the difference between observed ΔNID and the expected ΔNID is equivalent to the difference between the fixation of nitrogen and denitrification. Water balance estimations, saline balance, nutrients fluxes, net metabolism and (Nfij-Desnit), were performed for both intense upwelling periods (February-July) and faint upwellings (August-January).

n

Salinity

FID

NID

Ammonium

NID/FID

Intense

ocean

35

34.2 ± 0.3

1.06 ± 0.46

11.5 ± 9.0

2.94 ± 2.68

9.8 ± 4.0

lagoon

181

35.0 ± 0.7

0.86 ± 0.39

5.53 ± 4.56

3.01 ± 2.69

6.2 ± 4.1

Faint

ocean

47

34.5 ± 0.3

0.53 ± 0.22

4.5 ± 5.2

1.41 ± 1.01

5.5 ± 2.6

lagoon

187

35.1 ± 0.8

0.70 ± 0.24

3.71 ± 4.13

2.54 ± 3.39

5.2 ± 5.3

Ƭ

ΔDIP

ΔDIN

(p-r)

(Nfij – Denit)

(days)

(mmoles m-2 d-1)

(mmoles m-2 d-1)

(mmoles m-2 d-1)

(mmoles m-2 d-1)

Intense

338

-0.008

-0.23

0.90

-0.10

autotrophic

denitrification

Weak

104

0.02

-0.11

-2.11

-0.42

heterotrophic

denitrification

Resultados

Results

La temperatura superficial en el interior de la laguna tuvo intervalos de 15–25 ºC en Surgencias Intensas (SI) y de 18–30 ºC en Surgencias Débiles (SD), con diferencias significativas (p<0.05) entre ambos periodos. La salinidad registró intervalos de 34–37 en SI y de 34–38 en SD, no se observaron diferencias significativas (p=0.408) (Figura 2). Las concentraciones promedio de nutrientes fueron significativamente mayores (p<0.05) en el periodo de surgencias intensas respecto al de surgencias débiles (Figura 2). Los valores de salinidad fueron mayores en la laguna con respecto al mar adyacente tanto en SI como en SD; asimismo, las concentraciones de nutrientes fueron mayores durante el periodo de surgencias intensas en ambos sitios (Tabla 1).

Superficial temperature in the interior of the lagoon had intervals of 15-25 °C in Intense Upwellings (IU) and 18 – 30 °C in Faint Upwellings (FU), with significant differences (p<0.05) between both periods. Salinity recorded intervals of 34-37 in IU and 34-38 in FU, no significant differences were observed (p=0.408) (Figure 2). Average concentrations of nutrients were significantly higher (p<0.05) in the intense upwelling periods in contrast to the faint upwellings (Figure 2).
Salinity values were higher in the lagoon in regard to adjacent sea, in both IU and FU; likewise, nutrients concentrations were higher during the intense upwellings period in both sites (Table 1).

Discusión

Discussion

Durante los periodos de surgencia intensa (febrero a julio) y débil (agosto a enero) se observaron marcados cambios en las variables medidas tanto en el interior como en el océano adyacente a Bahía Magdalena. La diferencia de temperatura promedio superficial entre ambos periodos de surgencia fue de 4º C en el interior de Bahía Magdalena, donde los procesos de mezcla son más intensos y de 6º C en el exterior de la bahía, debido a la mayor influencia de la Corriente de California en primavera y principios de verano (Durazo y Baumgartner, 2002; Zaitsev et al., 2003; Cervantes-Duarte et al., 2013). La salinidad presentó una menor variación respecto a la temperatura. Durante las surgencias intensas se observaron las mayores diferencias entre el interior y exterior de la laguna, correspondiendo los menores valores al agua oceánica (34.2 ± 0.3). Durante las surgencias débiles la salinidad tiende a aumentar en la parte interior y exterior de la bahía, como resultado de la influencia de agua más salina de origen Ecuatorial (Durazo y Baumgartner, 2002) y por la elevada tasa de evaporación en el periodo de agosto a enero. En el interior la salinidad se incrementa por la evaporación a valores mayores de 35, y debido a la escaza precipitación se desarrolla un gradiente estuarino inverso (Álvarez-Borrego et al., 1975).

El balance de agua promedio en la laguna está dominado por los continuos procesos de evaporación (926 mm de febrero a julio y 865 mm de agosto a enero) más que por la precipitación (16 mm y 81 mm, respectivamente) y escasos aportes de agua dulce, por ser una zona semi-árida. La mayor influencia ocurre por el efecto acoplado de las corrientes de marea y viento a través de su boca principal (Zaitsev et al., 2007). Los tiempos de residencia del agua estimados mediante el modelo de una caja de LOICZ fueron muy elevados (338 días de febrero a julio y 104 días de agosto a enero) respecto a los calculados mediante el prisma de mareas (6 ciclos de marea durante mareas vivas y 30 ciclos de marea durante mareas muertas) reportado por otros autores (Sánchez-Montante et al., 2007) y que se comparan mejor con los obtenidos para una laguna similar en Baja California (Camacho-Ibar et al., 1997).

Durante el periodo de surgencias intensas los nutrientes se incrementaron dentro y fuera de Bahía Magdalena, debido a la influencia de Agua de Transición y Agua Subartica (más fría y con mayor contenido de nutrientes) transportada por la Corriente de California en ésta época del año. En cambio durante el periodo de surgencias débiles, de agosto a enero, predomina en la zona Agua de Transición y Agua Subtropical Superficial (más cálida y salina, con menor contenido de nutrientes) (Cervantes-Duarte et al., 2013). Se considera que la fuente principal de nutrientes es el océano (Cervantes-Duarte et al., 2012) similar a lo reportado en la Laguna de San Quintín, Baja California (Camacho-Ibar et al., 2003; Ribas-Ribas et al., 2011). Sin embargo, la influencia de la vegetación en la laguna (manglares, pastos, macroalgas) sobre los procesos de captación y remineralización de nutrientes y materia orgánica no han sido evaluados.

Los flujos de FID indicaron que la laguna se comportó como sumidero durante el periodo de surgencias intensas y como fuente durante el periodo de surgencias débiles. La disponibilidad de fósforo es alta en ésta laguna, debido a que se encuentra en los minerales de fosforita de la región (Shumilin et al., 2005) y se considera que no es limitante para la productividad primaria (Cervantes-Duarte et al., 2010). Los flujos de NID indicaron que la laguna funcionó como sumidero de nitrógeno todo el año, aunque la magnitud del flujo fue el doble de febrero a julio, respecto a agosto a enero, asociada principalmente al aporte de nitrato transportado por los eventos de surgencia.

El modelo LOICZ es apropiado para hacer estimaciones estacionales o anuales del Metabolismo Neto del Ecosistema (MNE) en un cuerpo de agua (Caffrey, 2004). En algunas lagunas costeras semi-áridas del NW de México con fuertes cambios estacionales dominan los procesos de desnitrificación y el metabolismo heterotrófico (Valenzuela-Siu et al., 2007). El MNE en surgencias intensas (febrero a julio) fue autotrófico, similar a lo reportado en la laguna Lobos, durante la temporada de invierno y primavera cuando está influenciada por las surgencias costeras (Lluch-Cota, 2000). Mientras que en surgencias débiles, de agosto a enero, el MNE es heterotrófico, donde los aportes de materia orgánica por manglares pueden modificar los flujos de nitrógeno y fósforo en estuarios y ser fuentes netas de nutrientes (Dittmar y Lara, 2001).

El alto potencial pesquero y acuícola de Bahía Magdalena es debido en mayor medida a la fertilidad de sus aguas, por lo que el entendimiento de los flujos de nutrientes y metabolismo neto a través de modelos sencillos, puede proveer de herramientas para el mejor manejo de la zona costera.

During intense upwellings (February to July) and faint (August to January), marked changes in the measured variables in both the interior and exterior of the adjacent ocean to Bahia Magdalena were observed. The superficial average temperature difference between both periods of upwelling was 4 °C in the interior of the Bahia Magdalena, where mixing processes are more intense and 6 °C in the exterior of the bay, due to the high influence of the California Current in spring and beginning of summer (Durazo and Baumgartner, 2002; Zaitsev et al., 2003; Cervantes-Duarte et al., 2013). Salinity presented a lower variation in respect to temperature. During the intense upwellings, major differences were observed between the interior and exterior of the lagoon, corresponding the lower values to oceanic water (34.2 ± 0.3). During faint upwellings, salinity tends to increase in the interior and exterior part of the bay, as a result of the influence of more saline water from Equatorial origin (Durazo and Baumgartner, 2002) and the high rate of evaporation in the period August to January. In the interior, salinity increases due to the evaporation of values higher to 35, and due to the scarce precipitation, an inverse estuarine gradient is developed (Álvarez -Borrego et al., 1975).

Average water balance in the lagoon is dominated by continuous evaporation processes (926 mm from February to July and 865 mm from August to January) more than for precipitation (16 mm and 81 mm, respectively) and scarce inputs of fresh water, being a semi-arid zone. The higher influence occurs due to the coupled effect of tidal currents and wind through its main mouth (Zaitsev et al., 2007). Water residence times estimated by the model in a box by LOICZ were highly elevated (338 days from February to July and 104 days from August to January) in respect to those calculated by the tidal prism (6 tide cycles during spring tides and 30 cycles during neap tide) reported by other authors (Sánchez-Montante et al., 2007) and better compared with those obtained for a similar lagoon in Baja California (Camacho-Ibar et al., 1997).

During the intense upwelling period, nutrients increased within and outside the Bahia Magdalena, due to the influence of Transition Water and Subarctic Water (colder and with higher content of nutrients) transported by the California Current this time of year. In contrast, during the period of faint upwellings, from August to January, it predominates in the Transition Water and Subtropical Superficial Water zone (warmer and more saline, with lower content of nutrients) (Cervantes-Duarte et al., 2013). It is considered that the main source of nutrients is the ocean (Cervantes-Duarte et al., 2012) similar to what was reported in the lagoon of San Quintin, Baja California (Camacho-Ibar et al., 2003; Ribas-Ribas et al., 2011). However, the influence of the vegetation in the lagoon (mangroves, grass, macroalgae) on the capitation and remineralization of nutrients and organic matter processes have not been evaluated.

FID fluxes indicated that the lagoon behaved as drain during the intense upwelling period and as a source during the faint upwelling period. Phosphorous availability is high in this lagoon, due to its location amongst phosphate minerals of the region (Shumilin et al., 2005) and it is not considered a limiting factor for the primary productivity (Cervantes-Duarte et al., 2010). NID fluxes indicated that the lagoon worked as a nitrogen drain during all year, even the flux magnitude was double from February to July, in respect of August to January, mainly associated to the nitrate input transported by the upwelling events.

LOICZ model is appropriate to perform seasonal or annual estimations from the Net Metabolism of the Ecosystem (NME) in a body of water (Caffrey, 2004). In some semi-arid coastal lagoons of NW Mexico with strong seasonal changes, denitrification processes and heterotrophic metabolism dominate (Valenzuela-Siu et al., 2007). The NME in intense upwellings (February to July) was autotrophic, similar to what was reported in Lobos lagoon, during winter and spring, when it is influenced by the coastal upwellings (Lluch-Cota, 2000). While in faint upwellings, from August to January, the NME is heterotrophic, where inputs of organic matter by mangroves can modify the nitrogen and phosphorous fluxes in estuary and become net sources of nutrients (Dittmar and Lara, 2001).

The high fishing and aquaculture potential of Bahia Magdalena is due in higher measure to the fertility of its waters, hence the understanding of nutrient fluxes and net metabolism through simple models can provide tools for a better management of the coastal zone.