REVISTA BIO CIENCIAS

PALABRAS CLAVE

KEY WORDS

RESUMEN

ABSTRACT

La clave para la identificación de las familias de ciempiés de México fue publicada en el 2011. En el 2014, se realizaron modificaciones taxonómicas a nivel de familia en el orden Geophilomorpha. En este trabajo se actualiza la clave para los ciempiés de México a partir de las recientes reinterpretaciones taxonómicas. También se realizó un cambio a nivel de familia en el orden Scolopendromorpha.

The key for the identification of the families of centipedes from Mexico was published in 2011. In 2014, taxonomic modifications were made at family level in order Geophilomorpha. The key for centipedes’ families from Mexico is updated in this paper based in these recent taxonomic reinterpretations. Also, a change in family level in order Scolopendromorpha was made.

Introducción

Introduction

La Clase Chilopoda (Myriapoda), que agrupa a los artrópodos conocidos comúnmente como ciempiés, está representada a nivel mundial por aproximadamente 3118 especies (Minelli, 2011). Se clasifican dentro de cinco órdenes: Scutigeromorpha, Lithobiomorpha, Craterostigmomorpha, Scolopendromorpha y Geophilomorpha (Edgecombe y Giribet, 2007). Son depredadores generalistas que habitan principalmente en ambientes húmedos de los suelos de desiertos, selvas y bosques de las regiones tropicales y subtropicales. Además, forman parte importante de la fauna del suelo y de la dieta de vertebrados terrestres (Lewis, 1981; Cupul-Magaña, 2010; Bonato y Zapparoli, 2011; Voigtländer, 2011).

Igualmente, se han desarrollado estudios que validan su utilidad como bioindicadores de la calidad ambiental de un hábitat (Voigtländer, 2011). Además, se ha documentado que son importantes en la salud pública porque pueden propinar mordeduras con sus forcípulas (colmillos; Figura 1) e inocular veneno que contiene enzimas con actividad miotóxica, cardiotóxica y neurotóxica (Undheim y King, 2011). Asimismo, su veneno tiene un potente poder analgésico (Yang et al., 2013).

Para México se han documentado 180 especies de ciempiés en cuatro órdenes y 17 familias; sin embargo, el conocimiento del grupo es escaso en este país (Cupul-Magaña, 2013).
Precisamente, para contribuir a su conocimiento y estudio, Cupul-Magaña (2011) publicó la primera clave para identificar las familias de ciempiés presentes en México. La clave comprende a los órdenes Scutigeromorpha, Lithobiomorpha, Scolopendromorpha y Geophilomorpha. Dentro de Scutigeromorpha se incluyó a las familias Pselliodidae y Scutigeridae; en Lithobiomorpha a Lithobiidae y Henicopidae; en Scolopendromorpha a Scolopocryptopidae, Cryptopidae y Scolopendridae; y en Geophilomorpha a Neogeophilidae, Eriphantidae, Ballophilidae, Oryidae, Himantariidae, Mecistocephalidae, Schendylidae, Linotaeniidae y Geophilidae.

Recientemente, a partir de estudios morfológicos y moleculares, Bonato et al., (2014) propusieron cambios taxonómicos a nivel de familia en el orden Geophilomorpha. Así, la nueva hipótesis filogenética para el orden comprende siete familias en lugar de 13: Geophilidae que incorpora a Aphilodontidae, Dignathodontidae, Linotaeniidae y Macronicophilidae; Gonibregmatidae que une a Eriphantidae y Neogeophilidae; la nueva familia Zelanophilidae; Himantariidae, Oryidae y Mecistocephalidae que permanecen sin cambios; así como Schendylidae que incluye a Ballophilidae (Bonato et al., 2014).

Así, la nueva taxonomía del orden Geophilomorpha, aunada a que en la clave de Cupul-Magaña (2011) no se incluyó por error involuntario a la familia Plutoniumidae (Scolopendromorpha), estimula su actualización para que sea práctica, especialmente para profesionales que no son especialistas del grupo, y apoye la realización de estudios básicos sobre este grupo de miriápodos poco estudiado en México.

The Chilopoda (Myriapoda) class, which groups arthropods commonly known as centipedes, is worldwide represented by around 3118 species (Minelli, 2011). They are classified within five orders: Scutigeromorpha, Lithobiomorpha, Craterostigmomorpha, Scolopendromorpha and Geophilomorpha (Edgecombe and Giribet, 2007). These are generalist predators that mainly inhabit humid environments on deserts, forests and jungles soils from tropical and subtropical regions. In addition, they are an important fauna and the diet of terrestrial vertebrates (Lewis, 1981; Cupul-Magaña, 2010; Bonato and Zapparoli, 2011; Voigtländer, 2011).

Likewise, studies that validate their utility as bioindicators of the environmental quality of a habitat have been developed (Voigtländer, 2011). Besides, it has been documented that they are important in public health because they can bite with their forcipules (prehensors; Figure 1) and inoculate venom that contains enzymes with miotoxic, cardiotoxic and neurotoxic activities (Undheim and King, 2011). Also, their venom is a powerful analgesic (Yang et al., 2013).

For Mexico, 180 species of centipedes have been documented in four orders and 17 families; however, group knowledge is scarce in this country (Cupul-Magaña, 2013).
Precisely, in order to contribute to their knowledge and study, Cupul-Magaña (2011) published the first key to identify the centipedes’ families that inhabit in Mexico. The key covers the orders Scutigeromorpha, Lithobiomorpha, Scolopendromorpha and Geophilomorpha. Within Scutigeromorpha families Pselliodidae and Scutigeridae were included; in Lithobiomorpha, Lithobiidae and Henicopidae; in Scolopendromorpha, Scolopocryptopidae, Cryptopidae and Scolopendridae; and in Geophilomorpha, Neogeophilidae, Eriphantidae, Ballophilidae, Oryidae, Himantariidae, Mecistocephalidae, Schendylidae, Linotaeniidae and Geophilidae.

Recently, from morphological and molecular studies, Bonato et al., (2014) proposed taxonomic changes at family level in order Geophilomorpha. Hence, the new phylogenetic hypothesis for the order covers seven families instead of 13: Geophilidae, which incorporates Aphilodontidae, Dignathodontidae, Linotaeniidae and Macronicophilidae; Gonibregmatidae which joins Eriphantidae and Neogeophilidae; the new family Zelanophilidae; Himantariidae, Oryidae and Mecistocephalidae remain unchanged; and Schendylidae which includes Ballophilidae (Bonato et al., 2014).

Thus, the new taxonomy of the order Geophilomorpha, in addition to the fact that it was not added to the key from Cupul-Magaña (2011) for an involuntary error to the family Plutoniumidae (Scolopendromorpha), stimulates the upgrading so that it becomes practical, especially for professionals who are not group specialists, and supports the realization of basic studies on this group of myriapods, barely studied in Mexico.

Materiales y Métodos

Materials and Methods

La guía para la determinación de las familias de ciempiés de México (Cupul-Magaña, 2011), se actualizó al integrar, de acuerdo con la propuesta filogenética de Bonato et al., (2014) para el orden Geophilomorpha, a la familia Linotaenidae a Geophilidae; a las familias Eriphantidae y Neogeophilidae a Gonibregmatidae; así como a la familia Ballophilidae a Schendylidae. Las familias Himantariidae, Oryidae y Mecistocephalidae quedaron sin cambio.

Las características morfotaxonómicas para la elaboración de la nueva clave de identificación, tanto para el orden Geophilomorpha como para los otros órdenes de ciempiés, se tomaron de la información publicada en Cupul-Magaña (2011). Particularmente, para la actualización de la clave para las familias del orden Scolopendromorpha, se utilizaron las características taxonómicas descritas en los trabajos de Shelley (2002) y Edgecombe y Bonato (2011). Por su parte, las claves para las familias de los órdenes Scutigeromorpha y Lithobiomorpha no tuvieron cambios, pero se complementaron con información de Edgecombe (2011), así como de Zapparoli y Edgecombe (2011). Por su parte, también se utilizó información de Turcato et al., (1995) para detallar características de las familias Himantariidae y Oryidae en la clave para el orden Geophilomorpha.

Para designar las características morfológicas de la anatomía externa de los ciempiés, se utilizó la terminología recomendada en los trabajos de Lewis et al., (2006) y Bonato et al., (2010).

The guide to determine the families of centipedes in Mexico (Cupul-Magaña, 2011), was upgraded by integrating, according to the phylogenetic proposal of Bonato et al., (2004) for the order of Geophilomorpha, in the family Linotaenidae to Geophilidae; in families Eriphantidae and Neogeophilidae to Gonibregmatidae; and in the family Ballophilidae to Schendylidae. Families Himantariidae, Oryidae and Mecistocephalidae remained unchanged.

Morphotaxonomic characteristics for the elaboration of a new identification, in order Geophilomorpha and the other centipedes orders, were taken from the information published in Cupul-Magaña (2011). Particularly, for the upgrading of the key for families in the order Scolopendromorpha, taxonomic characteristics described in the studies by Shelley (2002) and Edgecombe and Bonato (2011) were used. On the other hand, keys for the families of the orders Scutigeromorpha and Lithobiomorpha had no changes, but were complemented with information from Edgecombe (2011), and Zapparoli and Edgecombe (2011). Additionally, information from Turcato et al., (1995) was also used to detail the characteristics of the families Himantariidae and Oryidae in the key for the order Geophilomorpha.

To designate the morphological characteristics of the external anatomy of centipedes, terminology recommended in the researches by Lewis et al., (2006) and Bonato et al., (2010) were used.

Resultados y Discusión

Results and Discussion

La clave actualizada para México permite determinar cuatro órdenes de la clase Chilopoda; dos familias para el orden Scutigeromorpha; dos familias para el orden Lithobiomorpha; cuatro familias para el orden Scolopendromorpha; así como seis familias, en lugar de las nueve familias citadas en el trabajo de Cupul-Magaña, (2011), para el orden Geophilomorpha.

A continuación se presenta la clave dicotómica para determinar los órdenes de ciempiés presentes en México.
1a. Con 15 pares de patas muy largas y ocho placas (estomaterguitos) sobre los terguitos (Fig. 2a)..Scutigeromorpha.
1b. Con 15 o más pares de patas cortas y 15  o más terguitos. ...............................................................................2.
2a. Con 15 pares de patas y 15 terguitos desiguales en tamaño (Fig. 2b)…..…………………...…….Lithobiomorpha.
2b. Con 21 o más pares de patas y terguitos generalmente de igual tamaño……..........................................................3.
3a. Con 21 o 23 pares de patas (existe una especie, no registrada en México, que puede tener invariablemente 39 o
43 pares) (Fig. 2c)……................…….Scolopendromorpha.
3b. Con 27 o más pares de patas (Fig. 2d)…….Geophilomorpha.
A continuación se muestra la clave para determinar las familias del orden Scutigeromorpha:
1a. Segmentos de las antenas tan anchos como largos (Fig. 3a)……................................................…Pselliodidae.
1b. Segmentos de las antenas más anchos que largos (Fig. 3b)..................................................................Scutigeridae.

   A continuación se presenta la clave para las
familias del orden Lithobiomorpha:
1a. La mayoría de las patas caminadoras provistas de fuertes espinas (Fig. 4a). Con grupos de ocelos a los lados de la cabeza o sin ellos………….....................….Lithobiidae.
1b. Patas sin espinas, aunque con setas. En ocasiones la tibia con una proyección espinosa distal (Fig. 4b). Ciegos o con un sólo ocelo a cada lado de la cabeza… Henicopidae.
A continuación se presenta la clave para determinar las familias del orden Scolopendromorpha, donde se añadió a la familia Plutoniumidae:
1a. Con 23 pares de patas…… …...…Scolopocryptopidae.
1b. Con 21 pares de patas………………….......................2.
2a. Con ocelos a ambos lados de la cabeza (Fig. 5a)…......…Scolopendridae

2b. Sin ocelos a los lados de la cabeza (Fig. 5b)………..…3.

3a. Último par de patas engrosadas o hinchadas, fuertemente esclerotizadas y en forma de colmillos o ganchos (ligeramente curvadas) (Fig. 5c)………........Plutoniumidae.

3b. Último par de patas rectas (cuando el ciempiés está vivo; pero, normalmente, el tarso se flexiona ventralmente contra la tibia cuando el ejemplar está preservado), moderadamente esclerotizadas, hinchadas pero nunca en forma de colmillos o ganchos. Por lo general, la tibia y el tarso con espinas, las cuales están acomodadas en hileras y tienen la apariencia de dientes de sierra (Fig. 5d)…...Cryptopidae.
A continuación se presenta la clave para las familias del orden Geophilomorpha:

1a. Con alguna de las dos siguientes características: uñas o pretarsos (parte distal de las patas caminadoras, llamada también fibulunguis) en forma de gancho (Fig. 6a) o las forcípulas (colmillos) formadas de dos segmentos (el tarsungulum y el trocanteroprefémur forman bisagra; el fémur y la tibia están fusionados) (Fig. 6b)…......…..Gonibregmatidae.

1b. Sin uñas o pretarsos en forma de gancho ni las forcípulas formados por dos segmentos, sino por cuatro (Fig. 6c).2.
2a. Antena corta y engrosada, adelgazada ligeramente hacia el ápice, pero nunca con apariencia clavada (Fig. 6d) .3.

2b. Antena esbelta, no adelgazada hacia el ápice, y en ocasiones con apariencia clavada (los segmentos distales son más grandes formando una especie de mazo) (Fig. 6e)….................................................................4.

3a. Con alguna de las dos siguientes combinaciones de características: sin poros en los esternitos ni en el coxopleurón (Fig. 6f); con poros en los esternitos (ordenados en dos grupos anteriores y dos posteriores) y sin poros en el coxopleurón (Fig. 6g). Por lo general, los grupos de poros están acomodados en filas o bandas……....….............................................……Oryidae.

3b. Con alguna de las tres siguientes combinaciones de características: con poros en los esternitos y en el coxopleurón (Fig. 6h); sin poros en los esternitos y con poros en el coxopleurón (Fig. 6i); con muchos poros en los esternitos y sin poros en el coxopleurón (Fig. 6j). Por lo general, los grupos de poros en los esternitos están bien definidos por contornos…....................................................….Himantariidae.

4a. Cabeza alargada. Cuando las forcípulas están cerradas se extienden más allá del margen anterior de la cabeza (Fig. 6k). Invariablemente con 49 pares de patas……...................................................Mecistocephalidae.

4b. Cabeza corta, ligera o moderadamente alargada. Por lo general, cuando las forcípulas están cerradas, no se extienden más allá del margen anterior de la cabeza. Número de patas variable……….................................................…5.

5a. Segunda maxila (ver Fig. 1) con la espina terminal pectinada (Fig. 6l)…........................................….Schendylidae.

5b. Segunda maxila (ver Fig. 1) con la espina terminal no pectinada (Fig. 6m)….......................................Geophilidae.

Estas claves permiten determinar las familias de ciempiés presentes en México con la sola observación de las características morfológicas externas de fácil ubicación en los especímenes, sin necesidad de diseccionarlos o utilizar sofisticadas técnicas de microscopía. La utilización de un microscopio estereoscópico es suficiente para lograr observar los caracteres, salvo las espinas terminales (pectindas o no) de las segundas maxilas de los representantes de las familias Schendylidae y Geophilidae, cuyos detalles se observan mejor bajo un microscopio compuesto con un objetivo de mínimo 40x.

Para el país no existen claves específicas para identificar todas las especies registradas; sin embargo, se han publicado algunos estudios que ayudan parcialmente en esta actividad. Así, para el orden Scutigeromorpha, se tiene a Würmli (1973; 1977; 1978) y Edgecombe y Cupul-Magaña (2008). Para Lithobiomorpha, un grupo taxonómicamente difícil porque gran parte de las descripciones para las especies mexicanas son oscuras, breves y sin ilustraciones. Se puede consultar a Chamberlin (1943), trabajo que también aporta información sobre especies de Scolopendromorpha y Geophilomorpha, así como a Mundel (1981).

En cuanto a Scolopendromorpha, están los estudios taxonómicos de Pocock (1895-1910), Attems (1930), Schileyko y Minelli (1998), Shelley (2002), Chagas-Júnior (2003; 2008) y Schileyko (2013). Además, el artículo de Cupul-Magaña (2014) es útil para identificar los géneros de ciempiés escolopendromorfos de México. Por su parte, para Geophilomorpha, otro orden pobremente conocido para el país, los trabajos de Attems (1929) y Crabill (1969) son un par de excelentes herramientas taxonómicas.

Finalmente, para todos los órdenes, se recomienda revisar los artículos donde se publicaron las descripciones originales de las especies y cuya lista puede ser revisada en la página Web Chilobase (http://chilobase.bio.unipd.it/) o en Cupul-Magaña (2013).

The upgraded key for Mexico allows to determinate four orders from the Chilopoda; two families for the order Scutigeromorpha; two families for the order Lithobiomorpha; four families for the order Scolopendromorpha; and six families, instead of the nine families cited in the paper by Cupul-Magaña (2011), for the order Geophilomorpha.

Hereafter, the dichotomous key to determine orders of centipedes in Mexico is presented.
1a. With 15 pairs of very long legs and eight plates (stomatergites) on the tergites  (Fig. 2a).............Scutigeromorpha.
1b. With 15 or more pairs of short legs and 15 or more tergites ..................................................................................2.
2a. With 15 pairs of legs and 15 tergites uneven in size (Fig. 2b)..............................................................Lithobiomorpha.
2b. With 21 or more pairs of legs and tergites of generally equal size …..................................................................…3.
3a. With 21 or 23 more pairs of legs (there is a non-registered species in Mexico that can have 39 or 43 pairs) (Fig. 2c)……...........................................….Scolopendromorpha.
3b. With 27 or more pairs of legs (Fig. 2d)…......... Geophilomorpha.
Next, the key to determine families from the Scutigeromorpha order is presented.
1a. Segments of the antennae, as wide as long (Fig. 3a)...Pselliodidae
1b. Segments of the antennae, wider than longer (Fig. 3b)….....................................................…Scutigeridae.

Next, the key to determine families from the Lithobiomorpha order is presented.
1a. Most of the walking legs provided of strong spines (Fig. 4a). With group of eyes on the sides of the head or without them...................................................................Lithobiidae.
1b. Legs with no spines, but with setae. In some occasions, the tibia with an external pointed process (Fig. 4b). Blind or with only one ocellus at each side of the head ……..…Henicopidae.
Next, the key to determine families from the Scolopendromorpha order, where family Plutoniumidae was added, is presented:
1a. With 23 pairs of legs……................Scolopocryptopidae.
1b. With 21 pairs of legs……........................................…..2.
2a. With ocelli both sides of the head (Fig. 5a)……..Scolopendridae.
2b. With no ocelli on the sides of the head (Fig. 5b)……..3

3a. Last pair of engrossed or swollen legs, strongly sclerotized and in shape of fangs or hooks (slightly curved) (Fig. 5c)…........................................................….Plutoniumidae.

3b. Last pair of straight legs (when the centipede is alive; but, normally, the tarsus is inflected ventrally against the tibia when the individual is preserved), slightly sclerotized, swollen but never in the shape of fangs or hooks. Generally, the tibia and the tarsus with spines, which are arranged in columns and have the appearance of saw teeth (Fig. 5d)….........................................Cryptopidae.
Next, the key for the families from the Geophilomorpha order is presented:

1a. With some of the two following characteristics: claws or pretarsus (distal part of the walking legs, also called fibulunguis) shaped as a hook (Fig. 6a) or the forcipules (prehensors) formed by two segments (the tarsungulum and the trochanteroprefemur form a hinge; the femur and the tibia are mixed) (Fig. 6b)..................................Gonibregmatidae.

1b. With no claws or pretarsus in form of a hook or forcipules formed by two segments, but four (Fig. 6c) ......................2.

2a. Short and engrosed antenna, slightly thinned towards the apex, but never with clavate appearance (Fig. 6d).......3.

2b. Slender antenna, not thinned towards the apex, and sometimes with clavate appearance (distal segments are greater forming a sort of mallet) (Fig. 6e)...........................4.

3a. With some of the two following combinations of characteristics: with no pores on the sternites nor the coxopleuron (Fig. 6f); with pores in the sternites (ordered in two anterior groups and two posterior) and with no pores in the coxopleuron (Fig. 6g). Generally, groups of pores are accommodated in rows or bands........Orydae.

3b. With some of the three following characteristics: with pores in the sternites and the coxopleuron (Fig. 6h); with no pores in the sternites and with pores in the coxopleuron (Fig. 6i); with plenty of pores in the sternites and with no pores in the coxopleuron (Fig. 6j). Generally, pores groups in the sternites area well defined by their edges.......Himantariide.

4a. Long head. When the forcipules are closed they are extended over the anterior margin of the head (Fig. 6k). Invariably, with 49 pairs of legs..............Mecistocephalidae.

4b. Short head, slightly or moderately long. Generally, when the forcipules are closed, they are not extended over the anterior margin of the head. Variable number of legs.........5.

5a. Second maxillae (see Fig. 1) with the terminal spine pectinate (Fig. 6l)............................................Schendylidae.

5b. Second maxillae (see Fig. 1) with the terminal spine non-pectinate (Fig. 6m)....................................Geophilidae.

These keys to determine centipedes families present in Mexico with the only observation of the external morphological characteristics of easy location in the individuals, with no need to dissect or use sophisticated microscopic techniques. The utilization of an stereoscopy microscope is enough to observe the characters, except the terminal spines (whether pectind or not) from the second maxiles of the representatives of the families Schendylidae and Geophilidae, which details are better observed under a microscope composed with a minimum objective of 40x.

There are no specific keys in the country to identify all recorded species; however, some studies that partially help this activity have been published. Hence, for the Scutigeromorpha there is Würmli (1973; 1977; 1978) and Edgecombe and Cupul-Magaña (2008). For Lithobiomorpha, a taxonomically difficult group because great part of the descriptions for the mexican species are dark, brief and with no illustrations. Chamberlin (1943) can be seen, study that also gives information on Scolopendromorpha and Geophilomorpha species, as well as Mundel (1981).

Regarding Scolopendromorpha, there are taxonomic studies from Pocock (1895-1910), Attems (1930), Schileyko and Minelli (1998), Shelley (2002), Chagas-Júnior (2003; 2008) and Schileyko (2013). Besides, the paper Cupul-Magaña (2014) is useful to identify the scolopendromorphs centipede genera of Mexico. On the other hand, for Geophilompha, another poorly known order for the country, the study of Attems (1929) and Crabill (1969) are excellent taxonomic tools.

Finally, for all the orders, the review of the articles where the original descriptions of the species were published and such list can be checked in the website Chilobase (http://chilobase.bio.unipd.it/) or in Cupul-Magaña (2013) is recommended.