REVISTA BIO CIENCIAS

ISSN: 2007-3380

http://revistabiociencias.uan.edu.mx

CONTROL BIOLÓGICO COMO HERRAMIENTA SUSTENTABLE EN EL MANEJO DE PLAGAS Y SU USO EN EL ESTADO DE NAYARIT, MÉXICO

BIOLOGICAL CONTROL AS A TOOL IN SUSTAINABLE PEST MANAGEMENT AND ITS USE IN THE STATE OF NAYARIT, MEXICO

Gutiérrez-Ramírez A¹*, Robles-Bermúdez A², Santillán-Ortega C²,
Ortiz-Catón M², Cambero-Campos OJ².

Universidad Autónoma de Nayarit, ¹Posgrado en Ciencias Biológico-Agropecuarias; ²Unidad Académica de
Agricultura. Carretera Tepic-Compostela Km. 9, Apdo. Postal 49, C.P. 63780, Xalisco, Nayarit, México.

*Autor corresponsal:

Gutierrez-Ramírez A. Estudiante de maestría en Ciencias Biológico-Agropecuarias. Unidad Académica de Agricultura. Universidad Autónoma de Nayarit. Carretera Tepic-Compostela Km. 9, Apdo. Postal 49, C.P. 63780. Xalisco, Nayarit, México Tel.: +52(311) 211 0128. Correo electrónico: aligura7@hotmail.com

Información del Artículo

Recibido: 26 de noviembre de 2012
Aceptado: 11 de abril de 2013
Revista Bio Ciencias 2(3): 102-112

Como citar este artículo:Gutiérrez-Ramírez A, Robles-Bermúdez A, Santillán-Ortega C, Ortiz-Catón M, Cambero-Campos OJ. Control biológico como herramienta sustentable en el manejo de plagas y su uso en el estado de Nayarit, México. Revista Bio Ciencias 2013; 2(3): 102-112.

Palabras Claves / Key Words

Control biológico, parasitoides, denso-dependencia, autosostenible / Biological control, parasitoids, density dependence, self-sustaining

Resumen

Con el objetivo de concentrar la información referente a parasitoides reportados para el estado de Nayarit, México se realizó la presente revisión. Los insecticidas representan una de las principales armas para el manejo de plagas agrícolas, provocan altos costos económicos, contaminación ambiental, disminución de organismos benéficos y especies silvestres, intoxicaciones, efectos negativos sobre aplicadores y personas relacionadas con el manejo de plaguicidas y el desarrollo de resistencia a plaguicidas de diversas especies consideradas plaga. Una alternativa ante esta problemática es el uso de organismos benéficos, como son los depredadores, entomopatógenos y parasitoides que brindan la regulación de la plaga debido a la relación denso-dependiente que establecen, no son nocivos para el ser humano y no contaminan. El uso y manejo de enemigos naturales representa una estrategia sustentable, ecológica que no afecta el equilibrio biológico y conocer cuáles son los organismos presentes en el estado de Nayarit, ofrece una herramienta técnica, estratégica para integrar los programas de manejo de plagas agrícolas en función al comportamiento del organismo plaga y agente de control biológico, cultivo, distribución, condiciones ambientales óptimas y organismos preferenciales para su crecimiento y desarrollo. Se concluye que para el estado de Nayarit México, se tienen reportadas 36 especies de parasitoides que se encuentran de forma natural o fueron introducidos por el ser humano con el objetivo de disminuir la población de alguna plaga.

Abstrac

This review was carried out in order to concentrate the information on parasitoids reported for the state of Nayarit Mexico. Insecticides are one of the main tools for the management of agricultural pests, causing high costs, environmental pollution, beneficial organisms and wildlife reduction, applicators poisoning and negative effects on people related to pesticide management and the development of resistance to pesticides of several species considered pests. An alternative to this problem is the use of beneficial organisms, such as predators, parasitoids and entomopathogenic providing pest regulation because of the density dependent relationship they establish, are not harmful to humans and do not pollute. The use and management of natural enemies represents a sustainable strategy, which does not affect the ecological balance and to know what biological organisms in the state of Nayarit provides a technical tool to integrate strategic management programs according to agricultural pests behavior and biological control agent, cultivation, distribution, and optimal environmental conditions for preferential organisms grow and develop. It was concluded that the use of 36 species of parasitoids, which were either naturally found or introduced by humans, have been reported in order to reduce the population of pests in the state of Nayarit Mexico.

Introducción

La FAO estima que las pérdidas en la producción agrícola mundial por plagas fluctúan entre 20 y 40 %, y que por lo menos el 10 % de las cosechas se destruye por roedores e insectos en los lugares de almacenamiento. La magnitud del daño varía en función a la región, temporada, cultivo y plaga como factor causal, que ocasionan mermas económicas de miles de millones de dólares al año (FAO, 2011). Muchos de los esfuerzos, son encaminados a la elaboración y aplicación desordenada de sustancias químicas para el control de plagas agrícolas, así como la implementación de técnicas que generan una inversión de más de 20,000 millones de dólares al año, sin considerar que la aplicación sistemática de muchas de estas sustancias originan trastornos notables en el ambiente, salud humana y desarrollo de resistencia de plagas (González y Bernal, 2000).

En México se siembra una superficie de 22,136,741.58 ha con más de 200 especies cultivadas (SIAP-SAGARPA, 2011) y se utilizan aproximadamente 95,025 toneladas de plaguicidas al año (Hernández y Hansen, 2011). Los insecticidas utilizados se caracterizan por ser de amplio espectro y ser tóxicos, afectan la salud humana, contaminan las corrientes subterráneas de agua, actúan de forma negativa sobre las diferentes especies de insectos benéficos, entre los cuales figuran los enemigos naturales como son los parasitoides, depredadores y polinizadores.

El desconocimiento y mal uso de plaguicidas afectan a todo el entorno, específicamente especies silvestres, provocan un desequilibrio en el ecosistema, aunado al desconocimiento técnico de las aplicaciones de agroquímicos como dosis, frecuencias de aplicación, manejo de grupos toxicológicos y químicos, sitio de acción de los plaguicidas y la calidad de la aspersión como la calibración se convierten en un problema de contaminación (González y Bernal, 2000). De ésta manera, el control biológico es una herramienta sustentable, ecológica que bien operada evita los desequilibrios biológicos reportados por el mal uso y manejo de plaguicidas.

El concepto de control biológico involucra la acción de organismos benéficos sobre organismos plaga. Van Driesche et al., (2007) definen el control biológico como el uso de enemigos naturales, para disminuir la población de uno o más organismos plaga a densidades menores ya sea de forma temporal o permanente. H. S. Smith fue el primero en utilizar el término control biológico, enfatizando en el uso de enemigos naturales para el control de insectos plaga (Rodríguez y Arredondo, 2007). El éxito de esta alternativa de manejo de plagas depende de los enemigos naturales usados, pues constituyen el recurso fundamental. De lo anterior se origina la importancia de conocer la taxonomía, biología, ecología y el comportamiento del agente de control de interés (Nicholls, 2008). Los enemigos naturales se clasifican en: parasitoides, depredadores y patógenos, en este ultimo se incluyen a hongos, bacterias, virus, nematodos y protozoarios, mientras que los dos primeros grupos se les denomina entomófagos y el último entomopatógenos (Bahena, 2008).

Conocer los reportes de parasitoides como agentes de control biológico en el estado de Nayarit, México ofrece herramientas para que el sector productivo disponga de información concentrada de alternativas biológicas, de menor impacto, sustentables en el manejo de plagas, por lo tanto el objetivo de este artículo fue realizar una revisión bibliográfica de las distintas investigaciones que reportan los parasitoides presentes en el estado de Nayarit, México.

Caracterización de los agentes de control biológico

Depredadores

Los insectos depredadores típicamente son más grandes que los organismos que consumen, a los cuales se les denomina presas, requieren de matar y consumir varios organismos durante su ciclo de vida para realizar funciones esénciales, estos insectos buscan activamente su alimento. En función de la alimentación de los depredadores se pueden clasificar como: Polífagos, aquellos que consumen un amplio rango de especies presa; mientras que a los que se alimentan de un rango más estrecho se les llama Oligófagos; Por otra parte, aquellos que son altamente específicos en su alimentación se les llama Monófagos. Los depredadores oligófagos y monófagos son mejores como agentes de regulación, esto desde el punto de vista de control biológico. Los depredadores juveniles usan la presa para crecimiento y desarrollo, una vez alcanzada la madurez fisiológica las utilizan para mantenimiento y reproducción (Rodríguez y Arredondo, 2007). El uso de depredadores en sistemas agrícolas cada vez es mayor, pero el éxito de esta alternativa de manejo de plagas está ligado al conocimiento de la taxonomía y biología del depredador, su especificidad y de las tasas de depredación. Las órdenes taxonómicas de uso potencial en el control biológico son: Dermaptera, Mantodea, Hemiptera, Thysanoptera, Coleoptera, Neuroptera, Hymenoptera y Diptera, pero Hemiptera, Coleoptera, Hymenoptera y Diptera son los más importantes. Existen más de 30 familias de insectos depredadores, de las cuales Anthocoridae, Nabidae, Reduviidae, Geocoridae, Carabidae, Coccinellidae, Nitidulidae, Staphylinidae, Chrysopidae, Formicidae, Cecidomyiidae y Syrphidae son las más importantes en el manejo de plagas en agroecosistemas (Van Driesche et al., 2007) y ocho familias de la subclase Acari que representan un gran potencial para el control biológico, entre estas se encuentran: Phytoseiidae, Stigmaeidae, Anystidae, Bdellidae, Cheyletidae, Hemisarcoptidae, Laelapidae y Macrochelidae.

Las características principales de los depredadores son (Nicholls, 2008):
• Usualmente generalistas y no específicos.
• De mayor tamaño que su presa.
• Se alimentan de un gran número de individuos.
• Individuos inmaduros como adultos pueden ser depredadores.
• Atacan presas inmaduras y adultas.
• Los depredadores requieren de polen y néctar como recurso alimenticio adicional.

Entomopatógenos

La mayoría de los organismos son susceptibles a una inmensa variedad de enfermedades agudas y fatales causadas por patógenos en los que se incluyen bacterias, virus, hongos, nemátodos y protozoarios, los insectos no son la excepción y dichos patógenos son los causantes de epizootias en las poblaciones naturales (Nicholls, 2008). Todos estos organismos entomopatógenos pueden ser potencialmente útiles como agentes de control biológico contra algún insecto plaga en particular (Bahena, 2008). Las enfermedades infecciosas creadas por estos microrganismos generalmente invaden y se multiplican en el insectos, pueden transmitirse por contacto, ingestión y a veces de padres a nuevas generaciones, se dispersan e infectan a otros individuos (Nicholls, 2008). Diversos entomopatógenos pueden causar una gran mortandad, mientras que otros producen sólo efectos crónicos (Bahena, 2008). El éxito de producir infección puede deberse a la susceptibilidad característica del hospedero o a la habilidad del microorganismo para sobrevivir y multiplicarse en el medio ambiente del hospedero (Nicholls, 2008).

El virus de la poliedrosis nuclear, virus de la poliedrosis citoplasmica y virus de la granulosis; bacterias como Bacillus popilliae, y diversas variedades de Bacillus thuringiensis; hongos como Beauveria bassiana, Metarhizium anisopliae y Entomophthoraceous; nemátodos pertenecientes a la familia Mermithidae, Steinernematidae y Heterorhabditidae, así como el protozoario Nosema spp. son algunos ejemplos de entomopatógenos usados como agentes de control biológico, muchos de estos organismos se manipula su reproducción y se formulan diversos insecticidas microbianos conocidos como bioplaguicidas.

Los entomopatógenos reúnen las siguientes características principales (Nicholls, 2008):
• Reducen o detienen el crecimiento poblacional y matan a sus hospederos.
• Generalmente son específicos de las plagas.
• Su efectividad está en función de las condiciones ambientales y de la abundancia del hospedero.
• El grado de control de los entomopatógenos que ocurre de forma natural es impredecible.
• Su acción puede llevar varios días para alcanzar un control efectivo.
• Son ambientalmente seguros.

Parasitoides

Los parasitoides son insectos que en su estado inmaduro son parasíticos, generalmente monófagos y que se desarrollan sobre o dentro de un solo individuo huésped se alimentan de sus fluidos corporales, órganos y ocasionan la muerte. La mayoría de los parasitoides atacan a una determinada etapa del ciclo de vida de una o varias especies de hospederos, el ciclo de vida del parasitoide y hospedero generalmente coinciden, una vez que la larva del parasitoide ocasiona la muerte del hospedero, éste queda en estado momificado y de él emerge el parasitoide para pupar o bien el adulto. Un parasitoide requiere de un hospedero para completar su ciclo de vida, así el hospedero (que puede ser insecto plaga) pierde y el enemigo natural gana. De esta forma se favorece la población del parasitoide, la cual se incrementa y es la base del control biológico (Nicholls, 2008). En su estado adulto los parasitoides son de vida libe, se alimentan de miel, néctar o polen, el objetivo principal del macho es aparearse, mientras que la hembra busca activamente hospedero y oviposita en éstos (Bahena, 2008). En función del estadio que ataquen es el nombre que reciben, por ejemplo Trichogrammatidae ataca a huevos, por dicha razón se les llama parasitoides de huevos (Van Driesche et al., 2007), Diaeretiella son parasitoides de ninfas, parasitoides de larvas como Cotesia flavepis y parasitoides de pupas diferentes especies de Spalangia spp. (Carballo, 2002). Los parasitoides se clasifican en Koinobiontes e idiobientes, en el primero se encuentran los parasitoides que permiten que el hospedero crezca después de ser atacado, mientras que el segundo no permite el desarrollo del hospedero después del ataque. Las especies de parasitoides que tiene la característica de poder desarrollar varios descendientes en el mismo hospedero, se llaman parasitoides gregarios, mientras que aquellos en los cuales un descendiente se desarrolla por hospedero se le denomina parasitoide solitario, el hiperparasitismo ocurre cuando un parasitoide ataca a otro, este tipo de organismos se considera desfavorable para el control biológico. Los parasitoides usualmente son muy específicos como el bráconido Cotesia, que es parasitoide larval interno, pero existen algunos que atacan varias especies de la misma familia, tal es el caso de Trichogramma spp. que es parasitoide de huevos de diferentes especies del orden lepidóptera (Van Driesche et al., 2007).

Nicholls (2008) considera las siguientes características de los parasitoides, como las principales:
• Son específicos en cuanto a su hospedero.
• Son de menor tamaño que el hospedero.
• La hembra es quien busca al hospedero.
• Varias especies de parasitoides pueden atacar las diferentes etapas del ciclo de vida del hospedero.
• Los huevos o larvas de los parasitoides son puestos cerca, dentro o en la superficie del hospedero.
• Los estados inmaduros casi siempre matan al hospedero.
• Los adultos requieren de polen y néctar como alimento suplementario.

Aproximadamente el 15 % de todos los insectos son parasíticos, es decir, alrededor de 150,000 especies son potencialmente agentes de control biológico (Nicholls, 2008). Cecidomyiidae, Acroceridae, Nemestrinidae, Bombyliidae, Phoridae, Pipunculidae, Conopidae, Pyrgotidae, Sciomyzidae, Cryptochetidae, Calliphoridae, Sarcophagidae y Tachinidae, son familias del orden Díptera que incluyen especies parasíticas, pero Tachinidae, Phoridae y Cryptochetidae, son las de mayor importancia. Al menos 36 familias del orden Hymenoptera poseen especies parasíticas, pero los parasitoides más sobresalientes para el control biológico pertenecen a dos superfamilias, Chalcidoidea e Ichneumonoidea; Encyrtidae y Aphelinidae son las familias más usadas en el control biológico de un total de 16 que pertenecen a la superfamilia Chalcidoidea. La superfamilia Ichneumonoidea está compuesta por dos familias, Ichneumonidae, los miembros de esta familia parasitan a diferentes tipos de hospederos, diversas especies tienen antenas y ovipositores largos, en otras son cortos y no visibles; las especies de la familia Braconidae son utilizados ampliamente en el control biológico, especialmente contra áfidos, larvas de diferentes especies del orden Lepidoptera y Coleoptera, en esta familia hay diversos tipos de endoparasitoides, tal es el caso de los endoparasitoides de escarabajos adultos o ninfas de Hemiptera, así como endoparasitoides de huevo-larva de lepidópteros. De la superfamilia Chrysidoidea, la familia Bethylidae son los más importantes para el control biológico, aunque varias especies de Dryinidae son liberados contra plagas de cultivos y ornamentales (Van Driesche et al., 2007).

Uso de enemigos naturales

Existen diversos ejemplos del uso de enemigos naturales para la regulación de plagas, el reporte más antiguo data del año 1200, cuando los agricultores chinos manipularon las hormigas Oecophylla smaragdina Fab. (Hymenoptera: Formicidae) para el control del gusano defoliador de los cítricos Tessarotoma papillosa Drury (Bahena, 2008). En cuanto a parasitoides, en 1602 se reporta el primer caso de parasitismo de Apanteles glomeratus L. (Hymenoptera: Braconidae) en la especie Pieris rapae L. (Lepidoptera: Pieridae) y en 1718 el parasitismo de un Himenóptero de la familia Ichneumonidae en orugas de lepidópteros (Van Driesche et al., 2007).

Para México en 1949, se registra el primer caso exitoso de control biológico, al introducir de la India y Pakistan, cuatro parasitoides Amitus hesperidium Silvestri (Hymenoptera: Platygastridae), Encarsia opulenta Silvestri (Hymenoptera: Aphelinidae), E. clypealis y E. smithi para la regulación poblacional de la mosca prieta de los cítricos Aleurocanthus woglumi Ashby (Hemiptera: Aleyrodidae) (Rodríguez y Arredondo, 2007). A partir de estos hechos, muchos son los eventos que ocurrieron tanto en México como en muchas otras partes del mundo y existen numerosos casos documentados de éxito completo o parcial (Bahena, 2008), por ejemplo las diferentes especies del género Trichogramma, que desde 1963 a la fecha se crían en diferentes laboratorios localizados en la República Mexicana como consecuencia de la alta efectividad que ejercen en la regulación de distintas especies del orden Lepidoptera.

Parasitismo en México

Después del éxito en el control de la mosca prieta de los cítricos, en México surge el interés para combatir biológicamente al género Anastrepha, mediante la importación de enemigos naturales (Avendaño, 2006). En 1954 se realizan las primeras introducciones de especies parasitoides enviadas desde Hawaii, esta necesidad surgió por el daño que provoca Anastrepha ludens Loew (Diptera: Tephritidae) y A. striata Schiner en algunos estados del país, que reportan importantes mermas económicas. Por lo tanto, se realizaron liberaciones de: Opius tryoni Cameron (Hymenoptera: Braconidae), O. compensans (Silvestri), O. vandenboschi (Fullaway), O. novocaledonicus (Ashmead), Dirhinus giffardi Silvestri (Hymenoptera: Chalcididae), Syntomosphirum indicum Silvestri y Tribliographa daci Weld (Hymenoptera: Eucoilidae) en diferentes estados del país como: Morelos (Cañon de Tomellin), Tamaulipas, Jalisco, Nayarit, Colima, Oaxaca, Veracruz y Chiapas (Avendaño, 2006). Entre las liberaciones se incluyeron Diachasmimorpha longicaudata Ashmead (Hymenoptera: Braconidae), Aceratoneuromyia indica Silvestri (Hymenoptera: Eulophidae) y Pachycrepoideus vindemmia Rondan (Avendaño, 2006). Dichos organismos lograron reducir la infestación del género Anastrepha spp. en el país. El cultivo del café lo afectó Hypothenemus hampei Ferrari (Coleoptera: Curculionidae) conocido como “la broca del café”, es considerada la plaga de mayor importancia. En 1988 México busca una alternativa para el control del barrenador e introduce a los parasitoides africanos Cephalonomia stephanoderis Betrem (Hymenoptera: Bethylidae) y Prorops nasuta Waterston perteneciente a la familia Bethylidae y la especie Phymastichus coffea LaSalle de la familia Eulophidae para su reproducción en laboratorio y se realizan las primeras liberaciones en el Soconusco, Chiapas con fines de establecimiento. Siendo C. Stephanoderis la especie que mejor se adaptó y del cual se realizaron más liberaciones en diversos estados del país para controlar a la broca del café mostrando resultados favorables de más del 26 % de parasitismo (Gómez et al., 2010).

Especies parasitoides en el estado de Nayarit, México

En el estado de Nayarit, son diversas las ocasiones que introdujeron organismos benéficos, para el control de alguna plaga de interés.

En 1995 se detectó la presencia de la broca del café (Hypothenemus hampei), en los municipios de Santiago Ixcuintla y Ruíz, afectó 1,223 ha. (6.53 %), al mes de marzo de 1997 dicha plaga afectaba 1,700 ha. equivalente al 9 % y para el año 2000 del 30-35 %, es decir, aproximadamente 6,000 ha. (García, 2002). Una de las diferentes medidas de la Norma Oficial Mexicana NOM-002-FITO-2000, Por la que se establece la campaña contra la broca del café, fue la reproducción y liberación del parasitoide Cephalonomia stephanoderis y el entomopatógeno Beauveria bassiana en las zonas declaradas bajo control fitosanitario, los municipios de Compostela, Ruíz, San Blas, Santiago Ixcuintla, Tepic y Xalisco estaban en este estatus, con la utilización de estos enemigos naturales se logró disminuir al 2 % de infestación en el 2009 de un 40-45 % que existía en el 2004 (Cesavenay, 2013). Maconellicoccus hirsutus Green (Hemiptera: Pseudococcidae) conocida como “cochinilla rosada del hibisco”, es una especie altamente polífaga que ataca aproximadamente 300 especies de vegetales, en los que incluye a cultivos de importancia económica como hortalizas, frutales, ornamentales y forestales. La plaga fue detectada por primera vez en Mexicali, Baja California, de donde se dispersó los municipios de Bahía de Banderas, Ruíz, Santiago Ixcuintla, Tuxpan, Rosamorada, Tecuala, Acaponeta, Compostela, Huajicori, San Blas, Tepic, Xalisco, El Nayar y Amatlán de Cañas, en febrero de 2004. Debido a las características del insecto plaga y la importancia económica que representa se implementó el Dispositivo Nacional de Emergencia, con el objetivo de confinar y erradicar dicho brote en la región, ante esta situación el Gobierno Mexicano y la Organización Internacional de Sanidad Agropecuraria (OIRSA), en abril del mismo año, implementan un plan emergente fitosanitario para el control de la plaga mediante la importación y liberación de los parasitoides Anagyrus kamali Moursi (Hymenoptera: Encyrtidae), Gyranusoidea indica Shafee, Alam & Agarwal (Hymenoptera: Encyrtidae), provenientes de Puerto Rico y Belice. El parasitoide Gyranusoidea indica no se logró adaptar, pero Anagyrus y el depredador Cryptolaemus montrouzieri Mulsant (Coleoptera: Coccinellidae) proveniente de Estados Unidos y Canadá lograron disminuir considerablemente la población de cochinilla a niveles de infestación 1 o bajo, es decir, tener 10 cochinillas en promedio por brote, ambos insectos benéficos se lograron establecer en la región y se cumplió con una de las características principales del control biológico, ser autosostenible y mantener una regulación de la plaga (Isiordia et al., 2011).

En el 2010, la bacteria Candidatus liberobacter asiaticus, mejor conocida como “Huanglongbing” (HLB) o dragón amarillo se reporta en los municipios de Bahía de Banderas, Compostela, San Blas, Santiago Ixcuintla, Ahuacatlán, San Pedro Lagunillas, Amatlán de Cañas, Tepic y Xalisco de Cañas, (Cesavenay, 2013), a raíz de esto un grupo de investigadores realizaron muestreos del psílido asiático de los cítricos Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae), en diferentes zonas del estado de Nayarit para conocer sus enemigos naturales y establecer el control biológico de la plaga como una alternativa a dicho problema, de las muestras recolectadas se obtuvieron seis depredadores: Olla v-nigrum Mulsant (Coleoptera: Coccinellidae), Chilocorus cacti L. (Coleoptera: Coccinellidae), Cycloneda sanguínea L. (Coleoptera: Coccinellidae), Nephus sp., Pentilia sp. y Ceraeochrysa sp., el entomopatógeno Beauveria bassiana y el parasitoide Tamarixia radiata Waterston (Hymenoptera: Eulophidae) (Rodríguez et al., 2012).

Son diversas las especies de parasitoides que se localizan en el estado de Nayarit, muchos se encuentran de forma natural y otros se establecieron por la intervención del ser humano, como es el caso de Anagyrus kamali, Cephalonomia stephanoderis y Diachasmimorpha longitcaudata que fueron introducidos al estado de Nayarit para el control de plagas agrícolas y con los cuales se obtuvieron resultados favorables.

Las 36 especies de parasitoides que se tienen reportadas para Nayarit pertenecen únicamente al orden Hymenoptera y se encuentran en las siguientes familias taxonómicas:

Aphelinidae: Es la familia de mayor importancia en el control biológico de insectos fitófagos, principalmente de mosquitas blancas y escamas. Son avispitas de 1 mm de longitud o menos, de cuerpo corto y compacto, de color amarillo, pardo o negro, con ojos grandes, antenas formadas por menos de ocho segmentos, a la anterior con vena postmarginal usualmente no desarrollada, de 4 a 5 segmentos tarsales y abdomen con base ancha (Myartseva et al., 2009).

Bethylidae: Representada por especies que tienen una longitud de 0.8 mm o menos usualmente de color negro, son parasitoides de larvas, especialmente del orden Coleoptera y Lepidoptera. Presentan venación reducida, abdomen de 7 u 8 segmentos y de 12 o 13 artejos antenales (Borror et al., 1970).

Braconidae: Este grupo tiene una amplia distribución, las larvas son parasitoides de una amplia gama de insectos y muchas especies son importantes agentes de control de plagas. Pueden ser de color pardo o negro y de 2 a 15 mm de longitud, la vena recurrente 1 puede estar presente o no, ausencia de la 2ª vena recurrente, la 1ª celda submarginal y la 1ª discoidal pueden juntarse o separarse por la base de la vena cubital (Borror et al., 1970).

Encyrtidae: Los ejemplares de este grupo tienen una amplia distribución, son parasitoides de la mosquita blanca y diversos insectos. Muchas especies son poliembrionicas, los adultos tienen una longitud de 1-2 mm y usualmente son de color negro o café, algunos son ápteros. Presentan mesopleura y mesonoto convexos, vena marginal muy corta, escutelo no más ancho que largo (Borror et al., 1970).

Eulophidae: Es un grupo grande y bastante común, reportan 600 especies para América del Norte, algunos son parasitoides del minador de la hoja, la subfamilia Tetrastichinae es parasitoide de huevos, larvas y pupas del orden Coleoptera, Lepidoptera y Diptera. Varían en forma y color, la mayoría de especies presentan coloraciones negras y pocos ejemplares presentan colores metálicos brillantes, su longitud es de 1 a 3 mm aproximadamente, tarsos de cuatro segmentos, en las tibias anteriores presentan un pequeño espolón apical recto y el macho frecuentemente tiene antena pectinada. (Borror et al., 1970).

Eupelmidae: Parecidos a la familia Encyrtidae pero la vena marginal es larga, mesonoto aplanado o cóncavo, sutura parapsidal generalmente erguida, presentan coloraciones negras o cafés y son parasitoides de diversos insectos y arañas (Borror et al., 1970).

Eurytomidae: Tarsos de cinco segmentos y pronoto cuadrado en vista dorsal, coloraciones negro mate, tórax de aspecto áspero o picado y abdomen de la hembra redondeado u ovalado. Algunas especies en etapas jóvenes son parasitoides de otros organismos pero en su etapa adulta se alimentan de plantas, tallos y semillas. (Borror et al., 1970).

Ichneumonidae: Esta representada por un amplio número de insectos, con más de 3,000 especies reportadas para América del Norte, son insectos que se encuentran casi en todas partes, varían de tamaño y color, muchos presentan color uniforme de amarillento a negro, otros son de color brillante y con la combinación negro y marrón o bien negro y amarillo, algunos presentan los segmentos medios antenales con coloraciones amarillentas a blanquecinas. La mayoría de las especies tienen un ovopositor largo. Esta familia se encuentra dividida en un importante número de subfamilias o tribus y cada una de éstas frecuentemente son parasitoides de un grupo específico de insectos. Son avispas de cuerpo delgado, con una longitud de 3-40 mm, presentan dos venas recurrentes, la 2ª celda submarginal es pequeña o inexistente y ausente la base de la vena cubital, las celdas 1ª discoidal y 1ª submarginal se encuentran fusionadas. Antenas formadas por 16 o más artejos y generalmente casi tan largas como la mitad del cuerpo. Muchas especies de esta familia son insectos de importante valor en el control de insectos plaga (Borror et al., 1970).

Pteromalidae: Insectos con una longitud de 2-4 mm, usualmente de color negro o verde metálico, presentan tarsos de 5 segmentos, en las tibias anteriores presenta un espolón apical grande y curvo, mesopleura ligeramente cóncava o con una ranura poco profunda y amplia. Fémures posteriores no agrandados, pronoto cónico y estrecho hacia adelante en vista dorsal. Son parasitoides de diversas especies de insectos, muchas especies de esta familia son importantes agentes de control de plagas de los cultivos agrícolas (Borror et al., 1970).

Signiphoridae (Thysanidae): Algunas especies de esta familia son parasitoides primarios de escamas y otras son hiperparasitoides de parasitoides de escamas y moscas blancas. Son similares a la familia Encyrtidae su tamaño varía de 0.22 a 1.7 mm de tamaño, de colación blanca a negra o rosa salmón, la vena marginal es tan larga como la submarginal y escutelo más ancho que largo. Esta familia es pequeña y rara (Borror et al., 1970).

Trichogrammatidae: Pertenecen a la superfamilia Chalcidoidea, presentan vena marginal elongada, postmarginal y estigmal reducida, antenas con 5-13 artejos, cuerpo de aproximadamente 1 mm de longitud, metasoma ampliamente unido al propodeum, tarsos de 3 segmentos, alas anteriores con pelos diminutos en filas. Son parasitoides de huevos del orden Lepidoptera y considerados de importancia en el control de plagas agrícolas (Borror et al., 1970).

A continuación se ilustra un cuadro con la relación de parasitoides reportados para el estado, es importante mencionar que son las especies de las que existe registro, sin embargo, es mucho lo que falta por estudiar con el objetivo de conocer los enemigos naturales de diversas especies y considerar a éstos como alternativa para el manejo de plagas.

Tabla 1
Especies de parasitoides del orden Hymenoptera encontrados en el Estado de Nayarit, México.

El uso de plaguicidas para el control de plagas agrícolas, no es la única opción para lograr el éxito en la producción, existen alternativas que no afectan el equilibro de poblaciones, que no inducen el desarrollo de resistencia y no desplazan a especies, está opción es el uso de organismos benéficos, que regulan las poblaciones de organismos plaga, mantienen densidades de plagas que no provocan daños económicos, logran disminuir la contaminación por el uso de moléculas químicas y conservan la diversidad de especies, tal es el caso de A. kamali quien en el 2008 ejerció un parasitismo promedio de 22.55 % a 42.31 % en M. hirsutus, en el municipio de Compostela y para noviembre del 2009 reportan un parasitismo del 44 %, comprobó así la gran eficiencia de los enemigos naturales como un caso exitoso del control biológico (Sánchez, 2010).

Es una amplia diversidad de parasitoides que se encuentran de forma natural en los diferentes ecosistemas y agroecosistemas regulan a otros insectos, tal es el caso de los parasitoides Triaspis eugenii, Urosigalphus sp., Aliolus sp., Bracon sp, Catolaccus hunteri, Euderus sp., Sympiesis sp., Eupelmus sp. y Eurytoma sp. que regulan la población de Anthonomus eugenii lamentablemente no se tienen reportes del porcentaje de parasitismo de estas especies (Rodríguez et al., 2007) y en los estudios realizados por Rodríguez et al., (2012) reporta un parasitismo del 7.6 % de Tamarixia radiata en ninfas de Diaphorina citri, lo anterior nos indica que los parasitoides mantienen una interacción con su huésped que genera una regulación denso-dependiente.

Conclusiones

El Conocimiento de la entomofauna regional nativa e introducida permite diseñar programas de manejo biológico de plagas, implementar estrategias de manejo de bajo impacto a la fauna benéfica y establecer estrategias de respeto a las cadenas tróficas. El control biológico es una herramienta técnica sustentable para el manejo de plagas de los principales cultivos establecidos en el estado de Nayarit y se reporta una gran diversidad de especies con función de equilibrio biológico. Se registran 11 familias de parasitoides, de las cuales, la familia Brachonidae, es la que hasta el momento representa mayor diversidad, pues hay reportadas 13 especies, la familia Encyrtidae, Eulophidae e Ichneumonidae están representadas por cuatro especies cada una, seguida de Aphelinidae para la que se reportan tres especies de parasitoides, Signiphoridae y Pteromalidae cuenta con dos especies cada una y las familias Bethylidae, Eupelmidae, Eurytomatidae y Trichogrammatidae solo se tiene reporte de una especie en cada una. La mayoría de especies reportadas se encuentran de forma natural, lo que indica la gran diversidad de organismos y la interacción que existe entre ellos; es importante mencionar que aún son muchos los estudios que faltan por realizarse en este tema con el objetivo de conocer la diversidad y presentar alternativas en el manejo de plagas a los productores agrícolas.

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